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Nature Communications volume 14, número do artigo: 1418 (2023) Citar este artigo

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Os fungos filamentosos multicelulares possuem poros septais que permitem a troca citoplasmática e, portanto, a conectividade entre células vizinhas no filamento. Ferimentos por hifas e outras condições de estresse induzem o fechamento dos poros septais para minimizar a perda citoplasmática. No entanto, a composição do poro septal e os mecanismos subjacentes à sua função não são bem compreendidos. Aqui, pretendemos identificar novos componentes septais, determinando a localização subcelular de 776 proteínas não caracterizadas em um ascomiceto multicelular, Aspergillus oryzae. O conjunto de 776 proteínas não caracterizadas foi selecionado com base em que seus genes estavam presentes nos genomas de ascomicetos multicelulares com poros septais (três espécies de Aspergillus, na subdivisão Pezizomycotina) e ausentes/divergentes nos genomas de ascomicetes sem poros septais ( leveduras). Ao determinar sua localização subcelular, descobriu-se que 62 proteínas estavam localizadas no septo ou no poro septal. A deleção dos genes codificadores revelou que 23 proteínas estão envolvidas na regulação do entupimento dos poros septais após o ferimento das hifas. Assim, este estudo determina a localização subcelular de muitas proteínas não caracterizadas em A. oryzae e, em particular, identifica um conjunto de proteínas envolvidas na função dos poros septais.

O surgimento da multicelularidade representa uma transição importante na história evolutiva. Organismos de diversas origens organizaram-se em morfologias multicelulares simples, como filamentos, aglomerados e folhas, onde a comunicação intercelular é limitada devido à falta de passagens diretas na população celular subsequente . Na história evolutiva relativamente tardia, vários grupos de organismos eucarióticos desenvolveram multicelularidade complexa através da adesão célula-célula e programas de desenvolvimento para se diferenciarem em tecidos, órgãos reprodutivos e corpos de frutificação . Além disso, organismos multicelulares complexos desenvolveram conectividade célula a célula através de passagens ultraestruturais para facilitar a transmissão de sinais . Essa conectividade célula a célula evoluiu independentemente em animais, plantas e fungos multicelulares; além disso, a sua regulamentação confere vantagens seletivas em ambientes desfavoráveis. Nos animais, as junções comunicantes, que permitem a passagem de íons e pequenas moléculas, são perturbadas estrutural e funcionalmente pelo estresse oxidativo7. Nas plantas, os plasmodesmos, que medeiam o tráfego célula-a-célula de fatores de transcrição e moléculas de sinalização, podem ser bloqueados pela deposição calosa em resposta a estresses .

Os fungos incluem espécies com poros septais (fungos filamentosos) e espécies sem poros (leveduras), facilitando a caracterização da organização relacionada aos poros septais com base em comparações. As hifas fúngicas crescem estendendo pontas polarizadas e compartimentam-se ainda mais com septos em relação ao tamanho celular e à divisão nuclear9. No centro do septo encontra-se um poro septal que permite a troca de constituintes citoplasmáticos entre as células flanqueadoras10,11. No subfilo Pezizomycotina de Ascomycota, esses poros podem ser obstruídos pelo corpo Woronin específico do fungo, derivado do peroxissoma . Em contraste, espécies do subfilo Agaricomycotina de Basidiomycota desenvolveram uma tampa de poro septal (SPC) derivada do retículo endoplasmático para bloquear os poros . Um mutante sem a proteína Hex1 da matriz corporal Woronin exibiu extensa perda de citoplasma das células flanqueadoras através dos poros septais após o ferimento das hifas .

A função dos poros septais é regulada dinamicamente em resposta às condições mecânicas, ambientais e fisiológicas. Estresses como baixa temperatura e baixo pH reduzem a conectividade célula a célula através de mecanismos desconhecidos . O ferimento hifal e o estresse abiótico induzem o acúmulo de proteínas associadas ao poro septal (SPA) e da proteína SO (ou SOFT) no poro . Além disso, o poro fecha transitoriamente durante a mitose e abre durante a interfase quando a Nima quinase, um regulador do ciclo celular, se move do núcleo para o poro septal . Os poros septais também são modulados por condições fisiológicas como a idade das hifas11,19, sugerindo o envolvimento de componentes adicionais na regulação de suas funções. Considerando esses comportamentos dinâmicos de regulação dos poros septais, falta nossa compreensão dos mecanismos subjacentes, especialmente devido ao conhecimento limitado da função corporal de Woronin.